Une épopée Dark Fantasy 100% inédite dans l'univers de Dragon Quest ! Sur les plaines d'Aliahan, Aros et ses alliés font face à Gunung, le roi des carnassiers, à Zolma Fiore, ainsi qu'à une armée de monstres continuellement mis au monde par les racines géantes qui ont surgi partout. Au Jipang, Isari remet en place le dernier trésor sacré dans le reliquaire, et les sorts sont enfin réutilisables à travers le monde entier.
Par la suite, un pouvoir jamais observé jusqu'alors est libéré par les trésors sacrés, et les gardiens des trois sanctuaires se rassemblent au reliquaire pour tenter de communiquer avec les esprits des trois artefacts... Au même moment, les combats contre les vagues de monstres redoublent d'intensité à Aliahan, qui résiste grâce aux sorts enfin réutilisables. Mais lorsque la situation s'aggrave, Tyltyl et Mytyl prennent une décision drastique pour sauver les habitants...